El Dinamo de Minsk es un club cuyo mayor logro llegó en una época en que era el único representante de su república en la máxima categoría del fútbol soviético. Su cumpleaños se cuenta desde el 18 de junio de 1927, cuando un equipo de la sociedad deportiva Dinamo de la república bielorrusa venció 2–1 a un conjunto de Smolensk en un amistoso. El club pasó parte de su historia temprana en las divisiones inferiores, y en 1940 ascendió a la Liga Superior soviética, convirtiéndose en el primer y, durante todo el periodo soviético, único equipo bielorruso en jugar en ese nivel. A lo largo de los años disputó 39 de 54 temporadas en la máxima categoría, y en la Copa de la RSS de Bielorrusia de la época soviética ganó el trofeo en 1936 y 1940. Los colores blanco y azul le valieron el apodo de «los blanquiazules».
La temporada de oro llegó en 1982, cuando el Dinamo de Minsk ganó el campeonato soviético, el primero y único título de ese tipo para un club bielorruso. Bajo la dirección de Eduard Malofeev, el equipo terminó la temporada de 34 partidos con 19 victorias, 9 empates y 6 derrotas, anotando 63 goles y sumando 47 puntos. El Dinamo de Kiev terminó segundo con 46 puntos, a solo uno de distancia. Ambos se enfrentaron en Minsk el 27 de octubre de 1982, cuando el Estadio Dinamo se llenó, según se informó, con unos 50.000 espectadores en un partido que acabó 1–1. Minsk ya había asegurado prácticamente el primer puesto, mientras que Kiev también se llevó medalla. El título no fue un hecho aislado, porque el equipo terminó tercero la temporada siguiente.
El campeonato trajo el debut europeo en la Copa de Europa 1983-84, y el Dinamo de Minsk alcanzó los cuartos de final. Allí fue eliminado por el Dinamo de Bucarest, que a su vez fue frenado en semifinales por el futuro campeón, el Liverpool. Sigue siendo el mejor resultado del club en Europa. Con los años el equipo sumó dos participaciones en la Recopa tras llegar a la final de la Copa soviética, lo que muestra con qué regularidad compitió en la élite en la última década de la Unión Soviética.
Tras el colapso de la Unión Soviética, el Dinamo de Minsk dominó los primeros años del fútbol bielorruso independiente. El club ganó los cinco primeros campeonatos de Bielorrusia seguidos y suma siete títulos de liga en total: 1992, 1992/93, 1993/94, 1994/95, 1995, 1997 y 2004. También ganó la Copa de Bielorrusia tres veces, en 1992, 1993/94 y 2002/03. En 1993 hizo su única aparición en la Liga de Campeones de la UEFA. Tras el dominio inicial, el club fue superado en la tabla nacional por el BATE Borisov, que ganó la mayoría de los títulos posteriores. Tuvo su propio momento europeo en 2014-15 y de nuevo en 2015-16, cuando alcanzó la fase de grupos de la Liga Europa, convirtiéndose en el segundo club bielorruso en lograrlo tras el BATE.
El equipo juega como local en el Estadio Nacional Olímpico Dinamo, en el centro de Minsk. El recinto se inauguró en 1934 y fue reconstruido en preparación para los Juegos Olímpicos de Moscú de 1980, para los que Minsk acogió parte del torneo de fútbol, y más tarde fue modernizado de nuevo. En los últimos años el club ha vuelto a estar entre los equipos punteros de la liga bielorrusa, y terminó segundo en 2025. El recuerdo del título soviético sigue siendo, no obstante, el punto central de su identidad. En un país donde pocos clubes tienen una historia comparable, el Dinamo de Minsk es el que demostró que un equipo de Bielorrusia podía ganar el campeonato de la Unión Soviética.