Dos de los entrenadores que marcaron la historia del Ipswich Town acabaron dirigiendo a Inglaterra, y ambos tienen una estatua junto a Portman Road. Sir Alf Ramsey llevó al club de la Tercera División al campeonato inglés en 1961/62, y Sir Bobby Robson, al frente del equipo de 1969 a 1982, trajo la FA Cup en 1978 y la Copa de la UEFA en 1981. Las dos grandes épocas del club son por tanto obra de hombres distintos, separadas por veinte años, y un club de una ciudad de Suffolk con un solo título de liga ha construido sobre ellas un lugar en la historia del fútbol inglés.
El Ipswich se fundó el 16 de octubre de 1878 como equipo amateur, Ipswich A.F.C., y no se hizo profesional hasta 1936. Ganó la Southern League en su primer intento, fue admitido en la Football League en mayo de 1938 y juega en Portman Road desde 1884. El club viste de azul y blanco y se le conoce como los Tractor Boys. Ramsey tomó el mando en agosto de 1955 y en seis años llevó al equipo de la Tercera División a lo más alto del fútbol inglés. El Ipswich ganó el título de la Primera División en 1961/62 en su primer intento en la máxima categoría, y sigue siendo su único campeonato de liga. Como campeón disputó la Copa de Europa 1962/63, venció al Floriana de Malta por 14-1 en el global y cayó ante el AC Milan.
Con Robson el club volvió a la élite del fútbol inglés tras un comienzo modesto. Durante diez años el Ipswich terminó entre los seis primeros de la Primera División, y muchos de los jugadores que le dieron nombre se habían formado en Portman Road, entre ellos Terry Butcher, Eric Gates y Roger Osborne. En 1978 Osborne marcó el único gol de la final de la FA Cup contra el Arsenal en Wembley, lo que dio al club su primera y única FA Cup. Robson fichó después a los centrocampistas neerlandeses Arnold Mühren y Frans Thijssen del Twente, un movimiento que Russell Osman calificó más tarde de jugada maestra. El núcleo del equipo incluía también a Mick Mills, el capitán y jugador con más partidos en la historia del club, a Kevin Beattie, a John Wark y al delantero Paul Mariner.
La temporada 1980/81 trajo la mayor noche del club. De camino a la final de la Copa de la UEFA, el Ipswich eliminó al Aris Salónica, al Bohemians de Praga, al Widzew Łódź, que cayó por 5-0 en Portman Road, al Saint-Étienne y al 1. FC Köln. La final contra el AZ Alkmaar se disputó a doble partido. El 6 de mayo de 1981 el Ipswich ganó 3-0 en casa con goles de Wark, que marcó un penalti en el minuto 28, de Thijssen y de Mariner. Dos semanas después, en Ámsterdam, Thijssen marcó a los cuatro minutos y Wark añadió un segundo, pero el AZ ganó el partido 4-2 y el Ipswich conservó el trofeo por 5-4 en el global. Fue el partido número 66 de una temporada en la que el club también terminó subcampeón de liga por detrás del Aston Villa, una temporada que había dejado al Ipswich con muchos más partidos que su rival.
La historia posterior del club ha sido irregular. El Ipswich jugó la primera temporada de la Premier League en 1992/93 y, tras ganar la final de ascenso de 2000 al Barnsley en Wembley, terminó quinto en su primera temporada de vuelta y regresó a la Copa de la UEFA, donde venció 1-0 en casa al Inter antes de perder en Milán. El descenso a la League One llegó en 2019, y en abril de 2021 el club fue adquirido por Gamechanger 20 Ltd. Kieran McKenna, al frente desde diciembre de 2021, ganó el ascenso desde la League One en 2022/23 y terminó segundo en la Championship en 2023/24, un punto por detrás del Leicester City. Tras el descenso de la Premier League en 2024/25, el Ipswich volvió a terminar segundo en la Championship en 2025/26, un punto por delante del Millwall, y aseguró el ascenso directo en la última jornada. Regresa a la Premier League en 2026/27.