El Dinamo de Moscú fue fundado el 18 de abril de 1923 dentro de la sociedad deportiva «Dinamo», creada por iniciativa de Félix Dzerzhinski, fundador de la policía política soviética, que quería que sus agentes estuvieran en mejor forma física. Dzerzhinski fue el primer presidente de la sociedad, y desde sus orígenes el club funcionó como el brazo deportivo del aparato de seguridad del Estado: primero la GPU, después el NKVD y la KGB. El nombre alude a la dinamo, es decir, el generador, y el lema del club era «fuerza en movimiento». Este origen singular distinguía al Dinamo de sus rivales moscovitas, el CSKA, ligado al ejército, y el Spartak. En la era estalinista su patrón fue Lavrenti Beria, jefe del NKVD, hasta su caída.
Los comienzos fueron modestos. El club ganó su primer título, el campeonato de Moscú, en 1926, y en sus primeros años jugó en un solar detrás de un hospital infantil cerca de la estación de Rizhski. En 1928 se inauguró el Estadio Central Dinamo en el parque Petrovski, que fue el hogar del club durante muchas décadas. En 1936 el Dinamo se convirtió en el primer campeón de la URSS y un año después ganó la liga y la primera Copa de la URSS. Siguieron nuevos títulos en 1940 y 1945.
El episodio más extraordinario de aquellos años fue la gira por Gran Bretaña del otoño de 1945, tras la cual el Dinamo se convirtió en el primer equipo soviético en jugar en Occidente. Según los relatos, antes de partir Stalin y Beria dejaron claro a los jugadores que no podían perder ante rivales capitalistas, y la plantilla se reforzó con futbolistas ajenos al club. En la gira participó Konstantín Beskov, más tarde entrenador del Dinamo.
Las décadas de posguerra trajeron más títulos: en 1949, 1954, 1955, 1957, 1959 y 1963, y el último campeonato soviético llegó en 1976. En total son once títulos nacionales, el tercer puesto en la historia de la liga soviética, por detrás del Dinamo de Kiev y el Spartak. El club ganó también seis Copas de la URSS, en 1937, 1953, 1967, 1970, 1977 y 1984, y la Copa de Rusia en 1995, cuando derrotó en los penaltis al Rotor de Volgogrado. En aquella época todo giraba en torno a una figura.
Lev Yashin, portero que pasó toda su carrera en el Dinamo, sigue siendo el único guardameta de la historia que ha ganado el Balón de Oro. Lo recibió en 1963. Con él bajo los palos el club ganó cinco campeonatos soviéticos y tres copas nacionales, y fue elegido mejor portero del siglo XX. Un monumento suyo se alza hoy ante el estadio.
El mayor éxito europeo llegó en 1972, poco después de la retirada de Yashin. Bajo la dirección de Beskov, el Dinamo alcanzó la final de la Recopa de Europa, el primer equipo soviético en una final de la UEFA. El partido se jugó en Barcelona, en el Camp Nou, y el Dinamo perdió 3-2 ante el escocés Rangers. Siguió siendo el mejor resultado de un club ruso en Europa hasta que el CSKA ganó la Copa de la UEFA en 2005.
La identidad del club sigue siendo ambigua. Los directivos del Dinamo no gustan de que se hable de «equipo de los chekistas», pero los aficionados juegan con esa simbología: en un partido de 2006 contra el Spartak desplegaron un retrato de Beria con la leyenda «Él lo ve todo». Los colores del club son el azul y el blanco.
El Dinamo juega hoy en el estadio que lleva el nombre de Lev Yashin, construido en el solar del histórico Estadio Central Dinamo, que fue su casa durante unos ochenta años. El nuevo recinto continúa la tradición: el lugar donde el club juega desde 1928 conserva el mismo nombre y el mismo espíritu.