El Brøndby IF nació como un compromiso suburbano. El 3 de diciembre de 1964 dos clubes del extremo oeste de Copenhague, el Brøndbyøster IF (fundado en 1928) y el Brøndbyvester IF (fundado en 1909), se fusionaron para formar el Brøndbyernes Idrætsforening, y el nuevo club se estableció en Brøndbyvester. Es conocido como los Chicos de Vestegnen, por los suburbios occidentales que le dan su afición, y viste de amarillo y azul. Durante sus primeros años fue un equipo amateur, que llegó a la segunda división en 1977 y a la máxima categoría en 1982 con el joven talento Michael Laudrup, que consiguió su primera internacionalidad con Dinamarca en junio de ese año. El club se hizo profesional en 1987, y su historia desde entonces es una de las más exitosas del fútbol danés.
El Brøndby ha ganado el campeonato danés 11 veces: en 1985, 1987, 1988, 1990, 1991, tres años seguidos de 1996 a 1998, y después en 2002, 2005 y 2021. En 1998 añadió la Copa de Dinamarca al título de liga para completar un doblete, y ha ganado la copa al menos siete veces, la primera en 1989. El estadio en el que se logró la mayor parte de esto, el Brøndby Stadion, tiene capacidad para unos 28.000 espectadores, de los cuales 23.400 son sentados.
La mejor temporada europea del club llegó en 1990-91, bajo el entrenador Morten Olsen, antiguo capitán de Dinamarca. En la Copa de la UEFA el Brøndby eliminó al Eintracht Fráncfort, al Bayer Leverkusen y al Torpedo de Moscú, y llegó a la semifinal contra la Roma. El partido de ida en casa terminó 0-0, y para él el club aumentó la capacidad de su pequeño estadio a 18.000 mediante gradas de andamios, porque el estadio nacional de Copenhague estaba en reconstrucción. La vuelta se jugó en Roma el 24 de abril de 1991 ante 58.042 espectadores. La Roma se adelantó a los 34 minutos con un gol de Ruggiero Rizzitelli, el Brøndby igualó en el minuto 62, y en el minuto 88 Rudi Völler marcó el gol que dio el pase a la Roma por 2-1 en el global. La Roma perdió después la final ante el Inter. Sigue siendo lo más lejos que ha llegado un club danés en una competición importante de la UEFA. Antes, en 1986-87, el Brøndby había alcanzado los cuartos de final de la Copa de Europa.
El equipo de esa época produjo varios de los jugadores daneses más conocidos. Peter Schmeichel llegó en 1989, Brian Laudrup en 1990 y Kim Vilfort en 1991, y Vilfort marcó el segundo gol de la victoria de Dinamarca en la final de la Eurocopa de 1992. Tras la semifinal varios miembros del equipo de 1991, entre ellos Schmeichel, el defensa Lars Olsen y el delantero máximo goleador Bent Christensen, abandonaron el club. Más tarde el delantero Ebbe Sand marcó 19 goles de liga en 1998-99, y Daniel Agger y Michael Laudrup, que volvió como entrenador antes de 2003, también forman parte de su historia.
En 1998-99 el Brøndby llegó a la fase de grupos de la Liga de Campeones y venció en ella al Bayern de Múnich. El título de 2021, el primero desde 2005, demostró que el club sigue compitiendo en la cima del fútbol danés. Su historia es la de un pequeño equipo suburbano que, con disciplina y una fuerte tradición de cantera, se convirtió en uno de los nombres destacados de Escandinavia y dio a Dinamarca una de sus mejores noches europeas.