Brøndby IF zaczynał jako kompromis podmiejski. 3 grudnia 1964 roku dwa kluby z zachodnich krańców Kopenhagi, Brøndbyøster IF (założony w 1928 roku) i Brøndbyvester IF (założony w 1909 roku), połączyły się w Brøndbyernes Idrætsforening, a nowy klub osiadł w Brøndbyvester. Znany jest jako Chłopcy z Vestegnen, od zachodnich przedmieść, które dają mu kibiców, i gra w żółto-niebieskich barwach. Przez pierwsze lata był drużyną amatorską, w 1977 roku dotarł do drugiej ligi, a w 1982 roku do ekstraklasy z młodym talentem Michaelem Laudrupem, który w czerwcu tego roku zaliczył swój pierwszy występ w reprezentacji Danii. Klub stał się zawodowy w 1987 roku, a jego historia od tego czasu należy do najbardziej udanych w duńskim futbolu.
Brøndby zdobyło mistrzostwo Danii 11 razy: w 1985, 1987, 1988, 1990, 1991, trzy razy z rzędu w latach 1996–1998, a potem w 2002, 2005 i 2021 roku. W 1998 roku dołożyło do tytułu ligowego Puchar Danii, kompletując dublet, a puchar zdobywało co najmniej siedem razy, po raz pierwszy w 1989 roku. Stadion, na którym osiągnięto większość tego dorobku, Brøndby Stadium, mieści około 28 tysięcy widzów, w tym 23 400 na miejscach siedzących.
Najlepszy europejski sezon klubu przypadł na lata 1990/91 pod wodzą trenera Mortena Olsena, byłego kapitana reprezentacji Danii. W Pucharze UEFA Brøndby wyeliminowało Eintracht Frankfurt, Bayer Leverkusen i Torpedo Moskwa, i dotarło do półfinału z Romą. Mecz u siebie zakończył się wynikiem 0:0, a na jego potrzeby klub zwiększył pojemność swojego niewielkiego stadionu do 18 tysięcy za pomocą trybun z rusztowań, ponieważ narodowy stadion w Kopenhadze był w przebudowie. Rewanż rozegrano w Rzymie 24 kwietnia 1991 roku przy 58 042 widzach. Roma objęła prowadzenie w 34. minucie po golu Ruggiero Rizzitellego, Brøndby wyrównało w 62. minucie, a w 88. minucie Rudi Völler zdobył bramkę, która dała Romie awans po wyniku 2:1 w dwumeczu. Roma przegrała potem finał z Interem. To nadal najdalej, jak dotarł duński klub w poważnych rozgrywkach UEFA. Wcześniej, w sezonie 1986/87, Brøndby dotarło do ćwierćfinału Pucharu Europy.
Drużyna tamtej epoki wydała kilku z najbardziej znanych duńskich piłkarzy. Peter Schmeichel przyszedł w 1989 roku, Brian Laudrup w 1990, a Kim Vilfort w 1991, a Vilfort zdobył drugą bramkę w wygranym przez Danię finale Euro 1992. Po półfinale klub opuściło kilku członków składu z 1991 roku, w tym Schmeichel, obrońca Lars Olsen i najlepszy strzelec, napastnik Bent Christensen. Później napastnik Ebbe Sand strzelił 19 goli ligowych w sezonie 1998/99, a do historii klubu należą też Daniel Agger i Michael Laudrup, który wrócił jako trener przed 2003 rokiem.
W sezonie 1998/99 Brøndby dotarło do fazy grupowej Ligi Mistrzów i pokonało w niej Bayern Monachium. Tytuł w 2021 roku, pierwszy od 2005, pokazał, że klub wciąż rywalizuje na szczycie duńskiego futbolu. Jego historia to historia małego podmiejskiego zespołu, który dzięki dyscyplinie i silnej tradycji szkolenia młodzieży stał się jedną z czołowych marek Skandynawii i dał Danii jeden z najlepszych europejskich wieczorów.