Название «Крылья Советов», напоминающее об авиации, показывает, как возник клуб: он создан в 1942 году по инициативе профсоюза авиационной промышленности в военном Куйбышеве, куда были эвакуированы московские футболисты. Первый матч сыграли 3 мая 1942 года на стадионе «Локомотив», а через неделю новая команда стала чемпионом города. Для клуба, который большую часть истории провёл вне столицы, это начало, в городе авиационных заводов, осталось ключом к его идентичности.
Советские годы принесли два крупных кубковых финала. В 1953 году под руководством тренера Петра Бурмистрова команда из Куйбышева дошла до финала Кубка СССР и в равной борьбе уступила московскому «Динамо», в воротах которого стоял Лев Яшин. В финал она вышла и в 1964 году, снова проиграв. После распада СССР клуб сохранил место в высшей лиге, а в 1992 году вошёл в новый чемпионат России. Долгое время команда играла на стадионе «Металлург», который стал её официальным домом 6 июля 1965 года, а домашним для лиги — 2 мая 1970 года.
Золотой сезон пришёлся на 2004 год. Под руководством Гаджи Гаджиева, создавшего сбалансированную команду и сразу в первый сезон завоевавшего бронзу, «Крылья Советов» впервые в истории заняли третье место в чемпионате России. Решающая победа над «Сатурном» была одержана 12 ноября 2004 года, а команда Андрея Тихонова и Андрея Карлы, усиленная в середине сезона английским защитником Мэттью Бутом, вспоминается как одна из самых дерзких в истории чемпионата. Болельщики до сих пор говорят, что «Металлург» тогда был самой посещаемой ареной Восточной Европы. Клуб дошёл также до финала Кубка России 2003/04, а бронза дала право играть в еврокубках. Первым европейским турниром стал Кубок Интертото УЕФА в 2002 году, а в Кубке УЕФА 2005 года клуб забил дома пять мячей нидерландскому «АЗ», и этот матч болельщики вспоминают как один из самых захватывающих на стадионе.
«Самара Арена», построенная к чемпионату мира 2018 года, сегодня является домом клуба и вмещает около 45 тысяч зрителей. Прежний «Металлург», вмещавший в последние годы 33 001 человека, остаётся символом золотых лет. Цвета клуба — зелёный, белый и синий, а прозвища — «Крылья» и «Крылышки». Он принадлежит Самарской области, что тесно связывает его с институтами города.
Последние десятилетия были неровными, с вылетами и возвращениями. Бельгийский тренер Франки Веркаутерен вернул клуб в высший дивизион, а в следующем сезоне команда обыграла ЦСКА и «Зенит» по пути к девятому месту. В 2020/21 «Крылья Советов» выиграли турнир второго дивизиона и вышли в финал Кубка России, где проиграли московскому «Локомотиву». В общей сложности клуб дважды был финалистом Кубка СССР, в 1953 и 1964 годах, и дважды финалистом Кубка России, в 2003/04 и 2020/21. Для болельщиков Самары бронзовые медали 2004 года остаются главным достижением, а название «Крылья Советов» по-прежнему связывает команду с авиационными рабочими, которые её основали.