El nombre del Krylia Sovetov Samara, que significa Alas de los Soviets, recuerda cómo nació el club: se creó en 1942 por iniciativa del sindicato de la industria aeronáutica en la Kúibishev de la guerra, donde habían sido evacuados futbolistas de Moscú. El primer partido se jugó el 3 de mayo de 1942 en el estadio Lokomotiv, y una semana después el nuevo equipo se proclamó campeón de la ciudad. Para un club que ha pasado la mayor parte de su historia fuera de la capital, ese origen, en una ciudad de fábricas de aviones, ha seguido siendo la clave de su identidad.
Los años soviéticos trajeron dos finales de copa importantes. En 1953, bajo el entrenador Piotr Burmístrov, el equipo de Kúibishev llegó a la final de la Copa de la URSS y perdió por poco ante el Dinamo de Moscú, cuyo portero era Lev Yashin. Volvió a la final en 1964 y de nuevo perdió. Tras la disolución de la URSS el club conservó su lugar en la máxima categoría, y en 1992 se incorporó a la nueva liga rusa. Durante mucho tiempo el equipo jugó en el estadio Metalúrg, que se convirtió en su sede oficial el 6 de julio de 1965 y en su campo de liga el 2 de mayo de 1970.
La temporada dorada llegó en 2004. Bajo Gadzhi Gadzhiev, que construyó un equipo equilibrado y trajo una medalla de bronce en su primera temporada, el Krylia Sovetov terminó por primera vez en su historia tercero en el campeonato ruso. La victoria decisiva ante el Saturn llegó el 12 de noviembre de 2004, y el equipo de Andréi Tíjonov y Andréi Karyaka, reforzado a mitad de temporada con el defensa inglés Matthew Booth, se recuerda como uno de los más atrevidos de la historia de la liga. Los aficionados aún dicen que el Metalúrg fue entonces el estadio con más asistencia de Europa del Este. El club llegó también a la final de la Copa de Rusia en 2003-04, y el bronce le dio plaza en las competiciones europeas. Su primer torneo europeo había sido la Copa Intertoto de la UEFA en 2002, y en la Copa de la UEFA de 2005 marcó cinco goles en casa al AZ neerlandés, un partido que los aficionados recuerdan como uno de los más emocionantes en el estadio.
El Samara Arena, construido para el Mundial de 2018, es hoy el hogar del club y tiene capacidad para unos 45.000 espectadores. El antiguo Metalúrg, que en sus últimos años albergaba 33.001, sigue siendo un símbolo de los años dorados. Los colores del club son el verde, el blanco y el azul, y sus apodos incluyen Krylia, las Alas, y Krylyshki. Pertenece a la región de Samara, lo que lo vincula estrechamente a las instituciones de la ciudad.
Las últimas décadas han sido irregulares, con descensos y regresos. El entrenador belga Franky Vercauteren devolvió al club a la máxima categoría y, en la temporada siguiente, venció al CSKA y al Zenit de camino al noveno puesto. En 2020-21 el Krylia Sovetov ganó el campeonato de segunda y llegó a la final de la Copa de Rusia, donde perdió ante el Lokomotiv de Moscú. En total, el club ha sido dos veces finalista de la Copa de la URSS, en 1953 y 1964, y dos veces finalista de la Copa de Rusia, en 2003-04 y 2020-21. Para los aficionados de Samara, las medallas de bronce de 2004 siguen siendo el mayor logro, y el nombre de las Alas de los Soviets sigue uniendo al equipo con los trabajadores de la aviación que lo fundaron.