Nazwa Krylja Sowietow Samara, oznaczająca Skrzydła Rad, przypomina, jak klub powstał: założono go w 1942 roku z inicjatywy związku zawodowego przemysłu lotniczego w ówczesnym wojennym Kujbyszewie, dokąd ewakuowano moskiewskich piłkarzy. Pierwszy mecz rozegrano 3 maja 1942 roku na stadionie Lokomotiw, a tydzień później nowy zespół został mistrzem miasta. Dla klubu, który większość historii spędził poza stolicą, ten początek, w mieście fabryk lotniczych, pozostał kluczem do tożsamości.
Lata radzieckie przyniosły dwa ważne finały pucharowe. W 1953 roku pod wodzą trenera Piotra Burmistrowa drużyna z Kujbyszewa dotarła do finału Pucharu ZSRR i przegrała nieznacznie z Dynamem Moskwa, w którego bramce stał Lew Jaszyn. Do finału dotarła ponownie w 1964 roku, znów przegrywając. Po rozpadzie ZSRR klub zachował miejsce w najwyższej klasie, a w 1992 roku dołączył do nowej rosyjskiej ligi. Przez długi czas drużyna grała na stadionie Metałłurg, który stał się jej oficjalnym domem 6 lipca 1965 roku, a ligowym 2 maja 1970 roku.
Złoty sezon przyszedł w 2004 roku. Pod wodzą Gadżi Gadżijewa, który zbudował wyważony zespół i od razu w pierwszym sezonie przywiózł brązowy medal, Krylja Sowietow zajęła po raz pierwszy w historii trzecie miejsce w mistrzostwach Rosji. Decydujące zwycięstwo nad Saturnem odniesiono 12 listopada 2004 roku, a drużyna Andrieja Tichonowa i Andrieja Kariaki, wzmocniona w połowie sezonu angielskim obrońcą Matthew Boothem, jest wspominana jako jedna z najśmielszych w historii ligi. Kibice do dziś mówią, że Metałłurg był wtedy najczęściej odwiedzanym stadionem w Europie Wschodniej. Klub dotarł też do finału Pucharu Rosji w 2003/04, a brąz dał miejsce w europejskich pucharach. Pierwszym europejskim turniejem był Puchar Intertoto UEFA w 2002 roku, a w Pucharze UEFA w 2005 roku klub strzelił u siebie pięć goli holenderskiemu AZ, w meczu, który kibice wspominają jako jeden z najbardziej emocjonujących na stadionie.
Samara Arena, zbudowana na mistrzostwa świata 2018, jest dziś domem klubu i mieści około 45 tysięcy widzów. Starszy stadion Metałłurg, który w ostatnich latach mieścił 33 001 osób, pozostaje symbolem złotych lat. Barwy klubu są zielono-biało-niebieskie, a jego przydomki to Krylja, czyli Skrzydła, i Kryłyszki. Należy do obwodu samarskiego, co wiąże go blisko z instytucjami miasta.
Ostatnie dekady były nierówne, z spadkami i powrotami. Belgijski trener Franky Vercauteren przywrócił klub do ekstraklasy, a w następnym sezonie pokonał CSKA i Zenit w drodze do dziewiątego miejsca. W 2020/21 Krylja Sowietow wygrała rozgrywki drugiej ligi i dotarła do finału Pucharu Rosji, gdzie przegrała z Lokomotiwem Moskwa. W sumie klub był dwukrotnie finalistą Pucharu ZSRR, w 1953 i 1964, i dwukrotnie finalistą Pucharu Rosji, w 2003/04 i 2020/21. Dla kibiców z Samary brązowe medale z 2004 roku pozostają największym osiągnięciem, a nazwa Skrzydeł Rad nadal łączy zespół z robotnikami lotnictwa, którzy go założyli.