El FC Utrecht existe porque una ciudad decidió conservar el fútbol de primer nivel. A finales de la década de 1960 el ayuntamiento de Utrecht inició conversaciones para fusionar las secciones profesionales del DOS, el Elinkwijk y el Velox, con el fin de que la ciudad no perdiera su plaza en la élite. Elinkwijk y Velox eran socios reticentes, pero el 1 de julio de 1970 la fusión se hizo realidad. El DOS había terminado justo por encima de la zona de descenso en 1969, lo que aseguró al nuevo club un puesto en la Eredivisie desde su primera temporada. El club heredó el campo del DOS, Galgenwaard, y a más de la mitad de su plantilla, y sus colores rojo y blanco proceden del escudo de la ciudad. El DOS aportaba además su nombre, “Door Oefening Sterk” (“fuerte mediante la práctica”). El primer partido oficial del nuevo club fue contra el Feyenoord, entonces campeón de Europa.
La fusión dio lugar a uno de los clubes neerlandeses más estables fuera de la élite tradicional. El Utrecht es el único club ajeno a los tres grandes, Ajax, PSV y Feyenoord, que nunca ha descendido de la Eredivisie. Su mejor clasificación en liga es el tercer puesto de 1981. En 1982 llegó a la final de la Copa KNVB y la perdió ante el AZ '67, con catorce de los dieciocho jugadores de aquel equipo salidos de su propia cantera. Entre ellos estaba el portero Hans van Breukelen, que más tarde ganaría la Copa de Europa con el PSV. También vistió la camiseta rojiblanca el centrocampista Willem van Hanegem, y más tarde Dirk Kuyt, Michael Mols e Igor Gluščević.
La copa ha definido su palmarés, y los aficionados llaman al equipo los Cupfighters. El Utrecht ganó la Copa KNVB en 1985, cuando un gol tardío del jugador local John van Loen decidió la final contra el Helmond Sport. Tras perder la final de 2002 ante el Ajax, el equipo dirigido por Foeke Booy ganó la copa en 2003 y de nuevo en 2004. En 2004 conquistó también la Supercopa Johan Cruyff, el primer club ajeno a los tres grandes en lograrlo. Tres copas y la Supercopa componen la lista completa de sus títulos importantes, y el título de liga nunca ha llegado a la ciudad.
El club ha disputado 15 campañas europeas. El primer resultado notable llegó en 1985/86, cuando venció por 2-1 en casa al Dinamo de Kiev en la Recopa de Europa antes de perder la vuelta por 4-1. En 2004/05 alcanzó la fase de grupos de la Copa de la UEFA tras eliminar al Žilina. La noche más recordada fue el 26 de agosto de 2010, en la eliminatoria de play-off de la Europa League. El Utrecht había perdido la ida por 2-0 en el campo del Celtic una semana antes, pero ganó la vuelta por 4-0 y pasó con un global de 4-2. La plantilla incluía a jóvenes como Ricky van Wolfswinkel, Dries Mertens y Kevin Strootman, y la victoria le dio su primera fase de grupos de la Europa League, donde se midió al Napoli y al Liverpool.
Galgenwaard tiene su propia historia. Antes de 1970 era un velódromo construido en 1936, utilizado sobre todo para el ciclismo y por equipos aficionados como el DOS. Cuando los partidos contra el Ajax y el Feyenoord empezaron a provocar incidentes graves y se acercaba el fútbol europeo, el club lo sustituyó por un estadio dedicado al fútbol con capacidad para unos 23.750 espectadores. El apodo del club, Domstedelingen, alude a la ciudad catedralicia de Utrecht.
El Utrecht sigue siendo un aspirante habitual a las plazas europeas. Terminó cuarto en la Eredivisie en 2024/25 y se clasificó para la fase de liga de la Europa League 2025/26, con emparejamientos contra el Oporto, el Lyon y el Nottingham Forest, su primera aparición en el cuadro principal de esa competición desde 2010. En 2025/26 acabó sexto en la liga con 53 puntos.