El FC St. Gallen 1879 fue fundado el 19 de abril de 1879, con su reunión inaugural en el Restaurant Hörnli de la Neugasse. Lo fundaron jóvenes empresarios que habían conocido el fútbol mientras estudiaban con estudiantes ingleses. Es el club de fútbol más antiguo de Suiza y se considera uno de los más antiguos de la Europa continental. El club adoptó oficialmente el nombre de FC St. Gallen el 22 de junio de 1903. Su primer entrenador, en 1912, fue el inglés Jack Reynolds, más tarde técnico del Ajax. Los colores del club son el verde y el blanco, y su apodo, Espen (álamos temblones), procede de su antiguo estadio, el Espenmoos.
El club ganó su primer campeonato suizo en 1903-04 y el siguiente solo en 1999-2000, tras 96 años. El título de 2000 lo logró el equipo del entrenador Marcel Koller, elegido entrenador suizo del año y más tarde seleccionador de Suiza y de Austria. Un año después del título el St. Gallen estuvo cerca de otro: en la última jornada de 2000-01 perdió 0-4 en casa ante el Grasshoppers y dejó escapar el campeonato.
El club ganó su primera Copa de Suiza en 1969, al vencer 2-0 al Bellinzona en la final. En décadas posteriores llegó a varias finales más, entre ellas las de 1977 y 1998, y en 2021 y 2022, con Peter Zeidler como entrenador, perdió dos seguidas. Solo el 24 de mayo de 2026, en el Wankdorf de Berna, 26 años después del título de liga, ganó una segunda Copa de Suiza, al vencer 3-0 al Stade Lausanne-Ouchy, de segunda división, pese a la roja al portero Lukas Watkowiak justo antes del descanso. Los goles los marcaron Tom Gaal, Lukas Görtler y Christian Witzig, y el equipo estaba dirigido por Enrico Maaßen. Antes, en 2025-26, el St. Gallen terminó segundo en la liga.
El resultado europeo más famoso del club llegó en 2000-01. Como campeón suizo, el St. Gallen jugó contra el Galatasaray la tercera ronda previa de la Liga de Campeones y quedó eliminado (3-4 en el global), y después eliminó al Chelsea en la primera ronda de la Copa de la UEFA. Ganó 2-0 en casa, perdió 1-0 en Londres y pasó con un global de 2-1. En la segunda ronda lo frenó el Club Brujas (1-1 y 1-2). Un año después, en la Copa de la UEFA, eliminó al Steaua de Bucarest (3-2 en el global) y cayó ante el Friburgo. Antes, en 1969-70, el club había jugado la Recopa de Europa, donde eliminó al Frem danés y lo detuvo el Levski Sofía.
Durante la mayor parte del siglo XX el St. Gallen jugó en el Espenmoos, que dio al club su apodo. En 2008 se trasladó a un moderno estadio en el oeste de la ciudad. Los aficionados detrás de una de las porterías son conocidos por sus coloridos mosaicos, y St. Gallen se considera una ciudad donde el fútbol tiene un peso inusualmente fuerte para los estándares suizos.
La historia del club es una historia de longevidad: de un restaurante de la Neugasse, pasando por dos títulos de liga separados por casi un siglo, hasta una segunda Copa de Suiza ganada en 2026. Para los aficionados del este de Suiza, el club más antiguo del país sigue siendo algo más que un equipo de liga.