FC Inter Turku ma przydomek, który wskazuje na początki klubu: nazywany jest też Hinaajat, czyli Holowniki. Założył go w 1990 roku Stefan Håkans, dyrektor zarządzający firmy holowniczo-ratowniczej Alfons Håkans z Turku. Według własnej opowieści klubu zrobił to po tym, jak jego 11-letni syn nie mógł znaleźć miejsca w żadnej innej drużynie młodzieżowej w mieście. Football Club International Turku zaczynał jako zespół juniorski, a drużynę seniorów utworzono w 1992 roku na czwartym szczeblu rozgrywek.
Awans przez kolejne ligi był szybki. Inter wygrał drugą ligę Ykkönen w 1995 roku i od 1996 roku występuje w Veikkausliiga, z jedną przerwą. W 1997 roku zajął ostatnie miejsce i spadł, ale rok później wrócił. W 1996 roku oba kluby z Turku po raz pierwszy grały w elicie, a derby z TPS obejrzało wówczas rekordowe 8200 widzów. Rywalizacja z TPS jest od tamtej pory najważniejszym lokalnym spotkaniem w historii klubu.
Największy moment w dziejach klubu nastąpił w 2008 roku, gdy Inter zdobył swoje pierwsze i jak dotąd jedyne mistrzostwo Finlandii. Tytuł rozstrzygnął się w ostatniej kolejce, w której Inter wygrał 2:0 na wyjeździe z Jaro. Holenderski trener Job Dragtsma oparł sukces na obronie: zespół stracił zaledwie 12 goli w 26 meczach ligowych. Wygrał 15 spotkań, 9 zremisował i 2 przegrał, kończąc sezon z 54 punktami, przed Honką i Lahti. Wiosną tego roku Inter zdobył też Puchar Ligi, pokonując w finale TPS, więc rok 2008 przyniósł dwa trofea. Od tamtej pory kilkakrotnie kończył ligę na drugim miejscu, między innymi w 2011, 2012 i 2025 roku.
Mistrzostwo dało prawo gry w kwalifikacjach Ligi Mistrzów 2009/10. W drugiej rundzie Inter przegrał oba mecze z Sheriffem z Mołdawii po 0:1 i odpadł z wynikiem 0:2 w dwumeczu. Jego dorobek europejski to głównie rywalizacja w kwalifikacjach. W 2005 roku w Pucharze Intertoto pokonał islandzki ÍA 4:0 w dwumeczu, a w 2022 roku przegrał kwalifikacyjny dwumecz Ligi Konferencji z kosowską Dritą 1:3.
Puchar kraju przyniósł klubowi trzy trofea, w latach 2009, 2018 i 2026. W finale 2018 roku, rozegranym na stadionie Töölö w Helsinkach, Inter pokonał faworyzowany HJK 1:0. Decydującego gola na około dziesięć minut przed końcem strzelił rezerwowy Mikko Kuningas, a kapitan Timo Furuholm świętował pierwszy puchar od dziewięciu lat. W 2026 roku Inter ponownie wygrał z HJK 1:0 w finale, tym razem po golu w doliczonym czasie pierwszej połowy, i po raz trzeci zdobył puchar.
Inter gra na stadionie w dzielnicy Kupittaa w Turku, otwartym w 1952 roku i dzielonym z TPS. Mieści około 9 tysięcy widzów. Barwy klubu są niebiesko-czarne, od czego wzięło się oficjalne przezwisko Sinimustat. Założyciel z branży ratownictwa morskiego, szybki awans przez ligi i lokalne derby z TPS nadal określają tożsamość Interu Turku, który w 2025 roku zajął w lidze drugie miejsce, a w 2026 roku znów wystąpił w Europie.