El Millwall FC es un club cuyo nombre ha sobrevivido al lugar del que lo tomó. El equipo fue fundado en 1885 como Millwall Rovers por obreros de la fábrica de conservas de J.T. Morton, en la zona de Millwall, en la Isle of Dogs, al este de Londres, y jugó su primer partido el 3 de octubre de 1885. Morton's abrió su primera planta inglesa en Millwall Dock en 1872 y atrajo trabajadores de todo el país, en particular de la costa oriental de Escocia y sobre todo de Dundee. En 1910 el club abandonó la Isle of Dogs y se trasladó a New Cross, al sur del Támesis, pero conservó el nombre.
En sus primeras décadas, el Millwall, que jugaba como Millwall Athletic, ganó la primera edición de la Southern League en 1895 y alcanzó las semifinales de la Copa de Inglaterra en 1900 y 1903. En 1920 ingresó en la Football League, ganó el título de tercera división en 1927-28 con asistencias de más de 40 000 espectadores y volvió a llegar a las semifinales de la Copa en 1937. Entre 1988 y 1990 jugó en la máxima categoría, pero nunca ha ganado el campeonato inglés ni un trofeo europeo.
La historia del club está marcada por sus estadios. The Den, el actual, es el sexto del Millwall, después de Glengall Road, el Lord Nelson Ground, el Athletic Grounds, North Greenwich y el Old Den. El Old Den, inaugurado el 22 de octubre de 1910 con un coste aproximado de 10 000 libras, fue el hogar del equipo durante 83 años. El último partido se jugó allí el 8 de mayo de 1993. A solo un cuarto de milla, en Bermondsey, se inauguró el 4 de agosto de 1993 un nuevo estadio, al principio llamado New Den y hoy simplemente The Den. Lo inauguró el líder de la oposición, John Smith, y en el amistoso inaugural el Sporting CP ganó 2-1. Fue el primer estadio construido para un club profesional de Londres desde 1937. El recinto tiene capacidad para unos 20 000 espectadores, y el equipo viste de azul y es conocido como The Lions.
El capítulo más famoso de su historia reciente llegó en 2004. El Millwall, dirigido por el jugador-entrenador Dennis Wise, alcanzó la final de la Copa de Inglaterra. En la semifinal contra el Sunderland, el gol decisivo lo marcó el australiano Tim Cahill. En la final de Cardiff el Manchester United ganó 3-0, pero el Millwall fue el primer finalista ajeno a la máxima categoría desde 1982. Como el United ya estaba clasificado para la Liga de Campeones, la plaza en la Copa de la UEFA pasó al Millwall. En 2004-05 el club jugó así en Europa por primera y hasta ahora única vez, y cayó en la primera ronda ante el Ferencváros, tras el partido de vuelta en Budapest.
Aparte de esa excepción, el Millwall ha construido su posición en momentos menos visibles. En 1983 ganó la Football League Group Cup y en 2010 y 2017 se impuso en finales de play-off. Durante la mayor parte de su historia ha jugado fuera de la élite y en los últimos años compite en la segunda categoría, manteniendo una afición muy fiel. En el Millwall, el sentimiento de pertenencia al club y a la comunidad de la que surgió ha importado durante generaciones tanto como los trofeos. Es ese apego al barrio obrero donde nació el club lo que sigue siendo el elemento central de su identidad.