AJ Auxerre to rzadki przykład klubu najwyższej klasy rozgrywkowej założonego przez księdza. 29 grudnia 1905 roku ksiądz Ernest Deschamps powołał Association de la Jeunesse Auxerroise, stowarzyszenie młodzieżowe, które zaczynało od gry w lidze katolickiej. Jego nazwisko nosi do dziś stadion klubu, Stade de l'Abbé-Deschamps, położony nad rzeką Yonne. Przez kolejnych siedem dekad klub powoli piął się w górę z lokalnego amatorskiego futbolu i niewielu poza Burgundią przewidziałoby, dokąd dotrze.
Człowiekiem, który zamienił tę wspinaczkę w rewolucję, był Guy Roux, trener drużyny przez ponad cztery dekady w latach 1961–2005. Pod jego wodzą Auxerre dotarło do francuskiej ekstraklasy w sezonie 1980/81 i pozostało w niej przez 32 kolejne sezony, aż do spadku w 2012 roku. Roux zbudował zespół na szkoleniu młodzieży, stabilności i bardzo ograniczonych budżetach, a klub długo był przedstawiany jako wzór małej prowincjonalnej drużyny rywalizującej z największymi markami kraju.
Pierwszym znaczącym trofeum klubu był Puchar Francji w 1994 roku, wywalczony po wygranej 3:0 z Montpellier. Dwa lata później nadszedł najlepszy sezon w historii: w 1995/96 Auxerre zdobyło swoje jedyne mistrzostwo Francji z dorobkiem 72 punktów, o cztery więcej niż trzecie Monaco, a do tego dołożyło Puchar Francji, kompletując dublet. Kolejne puchary przyszły w 2003 i 2005 roku, co dało łącznie cztery. Napastnik Stéphane Guivarc'h należał do kadry dubletu, choć w tamtym sezonie odgrywał drugoplanową rolę – strzelił trzy gole w 23 meczach ligowych – a później zdobywał bramki dla klubu w Europie.
Europejska historia Auxerre zaczęła się w sezonie 1984/85, gdy klub po raz pierwszy zagrał w Pucharze UEFA i w pierwszej rundzie trafił na Sporting. Najlepszy występ przypadł na sezon 1997/98. Po wygraniu Pucharu Intertoto w 1997 roku drużyna dotarła do ćwierćfinału Pucharu UEFA, a Guivarc'h strzelił siedem goli i został królem strzelców rozgrywek. Klub awansował też do Ligi Mistrzów po tytule z 1996 roku oraz ponownie po trzecim miejscu w sezonie 2001/02, w którym Djibril Cissé zdobył 22 gole w lidze. Drugie miejsce za Olympique Marsylia w sezonie 2009/10 dało kolejną przepustkę do tych rozgrywek.
Biało-niebiescy przeżywali chude lata po spadku w 2012 roku, ale wrócili do Ligue 1. W sezonie 2025/26 zajęli 15. miejsce wśród 18 drużyn, co przypomina, że klub wciąż żyje blisko granicy. Jego tożsamość pozostaje taka, jaką ukształtowali Deschamps i Roux: skromne miasto, cierpliwa praca i wiara w młodych piłkarzy liczyły się tu bardziej niż pieniądze.